Фильм открывается на фоне исторического поворота: взрыв луны Праксис, уничтоживший атмосферу Кроноса, заставляет гордых клингонов пойти на беспрецедентные мирные переговоры. Капитан Кирк и его экипаж, чей срок службы подходит к концу, получают задание тайно встретиться с канцлером Клингона для подготовки исторического договора.
После событий предыдущего фильма команда «Энтерпрайза», возглавляемая капитаном Кирком, возвращается на Землю на угнанном клингонском корабле. Их ждёт не триумф, а суд за многочисленные проступки, но куда более страшная новость: к планете приближается огромный инопланетный корабль, посылающий сигналы на языке китов, исчезнувших в 23-м веке.
После триумфального, но тяжёлого победоносного завершения конфликта с Ханом, капитану Джеймсу Керку не остаётся радости от успеха. Цена победы оказалась непомерно высокой — погиб Спок, отдавший свою жизнь ради спасения «Энтерпрайза». Эта потеря оставляет глубокий шрам в душе Керка, а безумие, охватившее его верного друга Мак-Коя, угрожает лишить его ещё одного соратника.
После многолетнего перерыва культовая научно-фантастическая франшиза возвращается на большой экран в первом полнометражном фильме. Действие разворачивается в XXIII веке, когда к Земле на гиперскорости приближается массивное облако энергии неизвестного происхождения, способное аннигилировать всю планету.